T57. Nature Ringing Around the Rosey

NATURE RINGING AROUND THE ROSEY by Rene A. Nome, Institute of Chemistry, UNICAMP, Brazil

Brazilian three-banded armadillo. From http://www.arkive.org/brazilian-three-banded-armadillo/tolypeutes-tricinctus/image-G37401.html

The above images depict the ‘tatu-bola’, or Brazilian three-banded armadillo, mascot for the upcoming Fifa Soccer World Cup in Brazil, 2014. This is a fascinating animal with an unconventional defense mechanism: it rolls into a ball whenever a predator moves by. That is, when threatened, the animal curves its back, thus approaching the front and rear border of its carapace, which is made up mostly of bony plates covered by epidermal scales. They tuck in limbs, head, and tail, forming a near-perfect hard sphere. Once the armadillo is fully rolled up, it is nearly impossible for a predator to open the ball because no soft part of the animal is exposed and no edge is left exposed – ingenious.

Chip-Cell wonders: how does one engineer such a beautiful natural mechanical contraption? We don’t know, and we rephrase the question from a slightly different point of view: what is the minimum complexity of a natural defense mechanism that employs similar principles? Which molecules are involved?

Motile behavior of bacteria. Adapted from Howard Berg, Physics Today (2000).

Bacteria are single-cell organisms which also must develop defense strategies. For example, a bacterium’s tendency to swim away from harmful chemical repellents and toward more nutritious attractants is termed chemotaxis. Bacteria swim in two distinct modes - run and tumble - by rotating their flagellar filaments. In the run mode, the cell swims smoothly along its longitudinal axis. This is achieved by rotating bacterial filaments in a counter-clockwise manner (as viewed toward the swimming direction). The filaments bundle and generate a force against the surrounding medium, thus propelling the cell forward. On the other hand, in the tumble mode, the cell executes random Brownian motion. This is achieved by reversal of some of the filaments’ rotation from counter-clockwise to clockwise. The hydrodynamic stability is interrupted and the bundle flies apart.

Rotational catalysis. Adapted from Lehninger, Principles of Biochemistry.

The filament rotations that lead to the swimming defense mechanism of bacteria are actuated by a molecular propeller. The bacterial filament is connected to the motor by a hook, which is located across the cell membrane with its long axis perpendicular to the membrane plane. Protons moving across the membrane cause enzyme subunits to rotate by 120 degrees around the long axis of the rotor. For each rotation, three  ATP molecules are synthesized and released from the enzyme surface.

One beautiful experiment illustrating the detailed balance underlying this “rotational catalysis” mechanism was performed by observing the reverse reaction, ATP hydrolysis to form ADP and inorganic phosphate. Remarkably, the reverse reaction resulted in rotation in the reverse direction.

Wondering on the molecular mechanisms of clockwise and counter-clockwise rotations on mesoscopic length scales, Chip-Cell guesses Nature likes to play ring-around the rosey.

Note: special thanks to Dr. Mariella Superina for enlightening discussions about the Brazilian three-banded armadillo.

O CIRANDAR DA NATUREZA por Prof. Rene A. Nome, Instituto de Química, UNICAMP, Brasil

Traduzido por Natanael F. França Rocha, Florianópolis, Brasil

Tatu-bola. Disponível em: http://www.arkive.org/brazilian-three-banded-armadillo/tolypeutes-tricinctus/image-G37401.html

As imagens acima mostram o tatu-bola, mascote da Copa do Mundo de 2014 que será realizada no Brasil. Este animal fascinante possui um mecanismo de defesa muito peculiar: ele se enrola feito uma bola toda vez que percebe um predador. Em outras palavras, quando se sente ameaçado, ele encurva seu corpo juntando a frente e a traseira de sua carapaça, composta principalmente por placas ósseas cobertas por escamas epidérmicas. Seus membros, cabeça e cauda se dobram num formato esférico quase perfeito. Uma vez enrolado, é praticamente impossível que um predador o abra, já que, muito engenhosamente, nenhuma parte mole do animal fica exposta.

O Chip-Cell, então, quer saber: como funciona essa engenhoca natural tão fantástica? Não temos a resposta, mas vamos parafrasear a pergunta de um ponto de vista um pouquinho diferente: qual seria a forma menos complexa de entender um mecanismo natural de defesa que emprega princípios semelhantes ao do tatu-bola? Quais moléculas estão envolvidas?

Comportamento de mobilidade das bactérias. Adaptado de Howard Berg, Physics Today (2000).

As bactérias são organismos unicelulares que também precisam desenvolver estratégias de defesa. Por exemplo, a tendência de uma bactéria se afastar de repelentes químicos nocivos e ir na direção de atrativos mais nutritivos é chamada de quimiotaxia. As bactérias se movem em dois modos diferentes: elas deslizam e rolam, por meio de movimentos rotacionais de seus filamentos flagelares. Ao deslizar, a célula se move suavemente ao longo de seu eixo longitudinal. Isso acontece graças à rotação de seus filamentos em sentido anti-horário (como se pode observar olhando na direção de movimento da bactéria). Os filamentos se “embolam” e geram uma força contra o meio adjacente, impelindo a célula para frente. Por outro lado, para rolar, a célula faz um movimento browniano aleatório. Isso acontece graças à inversão de algumas das rotações dos filamentos, que vão do sentido anti-horário para o sentido horário. A estabilidade hidrodinâmica é interrompida e a “bola” de filamentos se desfaz.

Catálise rotacional. Adaptado de Lehninger, Principles of Biochemistry.

As rotações dos filamentos que conduzem ao mecanismo natatório de defesa da bactéria são acionadas por um propulsor molecular. O filamento bacteriano está conectado ao motor através de um gancho, que fica localizado do outro lado da membrana celular e que possui um longo eixo perpendicular ao plano da membrana. Os prótons que se movem através da membrana fazem com que as subunidades enzimáticas girem aproximadamente 120 graus em torno do longo eixo do rotor. Para cada rotação, três moléculas de ATP são sintetizadas e liberadas da superfície enzimática.

Um belo experimento que ilustra o detalhado equilíbrio por trás do mecanismo da “catálise rotacional” foi realizado observando a reação inversa: a hidrólise de ATP que forma ADP e fosfato inorgânico. Surpreendentemente, a reação inversa provocou rotação na direção reversa. Pensando nos mecanismos moleculares de rotações horárias e anti-horárias em escalas mesoscópicas, o Chip-Cell imagina que a Natureza gosta de brincar de ciranda-cirandinha.

Nota: agradecimentos especiais à Dr. Mariella Superina pelas esclarecedoras discussões sobre o tatu-bola.

A LA NATURALEZA LE GUSTA JUGAR A LA PELOTA. por Rene A. Nome, Instituto de Química, UNICAMP, Brazil
Traducción de Natanael F. França Rocha, Florianópolis, Brasil y revisión Carlos Bravo, Universidad de Vigo, España

El tatú bolita. Disponible en: http://www.arkive.org/brazilian-three-banded-armadillo/tolypeutes-tricinctus/image-G37401.html

Las imágenes de arriba muestran el tatú bolita, una especie brasileña de armadillo, elegido mascota del próximo Campeonato Mundial de Fútbol ( Brasil, 2014). Este animal fascinante tiene un mecanismo de defensa nada convencional: se enrolla en forma de bola cada vez que un depredador se le acerca. Es decir, cuando se siente amenazado, el animal curva la espalda aproximando las partes delantera y la trasera de su caparazón, que se compone sobre todo de placas óseas cubiertas por escamas epidérmicas. Sus extremidades, su cabeza y su cola se enrollan para formar una esfera casi perfecta. Una vez que el armadillo está totalmente enrollado, es casi imposible que un depredador pueda hacerle daño ya que, muy ingeniosamente, ninguna parte blanda del animal queda expuesta al exterior.

Chip-Cell es muy curioso: ¿cómo funciona este artilugio natural tan sorprendente? No lo sabemos, pero vamos a reformular la cuestión desde un punto de vista ligeramente diferente: ¿Qué mecanismo de defensa natural de los organismos unicelulares emplea los mismos principios que los del tatú bolita? ¿Qué moléculas están involucradas?

Comportamiento de movilidad de las bacterias. Adaptado de Howard Berg, Physics Today (2000).

Las bacterias son organismos unicelulares que también necesitan desarrollar estrategias de defensa. Por ejemplo, la tendencia de una bacteria a alejarse de repelentes químicos nocivos y acercarse a los más nutritivos se denomina quimiotaxia. Las bacterias se desplazan de dos modos distintos – se deslizan y vibran - girando sus filamentos flagelares. Cuando se desliza, la célula se desplaza suavemente a lo largo de su eje longitudinal. Esto se consigue mediante la rotación de los filamentos bacterianos en sentido antihorario (según se ve hacia la dirección de desplazamiento de la bacteria). Los filamentos se enrrollan y generan una fuerza contra el medio circundante propulsando la célula hacia adelante. Por otro lado, cuando vibra, la célula ejecuta un movimiento browniano aleatorio. Esto se consigue mediante la reversión de algunas de las rotaciones de los filamentos, del sentido antihorario hacia el sentido horario. La estabilidad hidrodinámica se interrumpe y la “bola” de filamentos se separa.

Catálisis rotacional. Adaptado de Lehninger, Principles of Biochemistry.

Las rotaciones de filamentos que provocan el mecanismo de defensa de las bacterias son accionadas por un propulsor molecular. El filamento bacteriano está conectado al motor por un codo, que se encuentra al otro lado de la membrana de la célula, con su eje mayor perpendicular al plano de la membrana. Los protones se mueven a través de la membrana y hacen girar a las subunidades enzimáticas aproximadamente 120 grados alrededor del eje longitudinal del rotor. Por cada rotación, tres moléculas de ATP son sintetizadas y liberadas de la superficie de la enzima.

Un bello experimento que ilustra el detallado equilibrio tras el mecanismo de la "catálisis rotacional" se llevó a cabo mediante la observación de la reacción inversa, la hidrólisis de ATP para formar ADP y fosfato inorgánico. Sorprendentemente, la reacción inversa dió lugar a la rotación en la dirección inversa.

Admirando los mecanismos moleculares de las rotaciones en sentido horario y antihorario en escalas de longitud mesoscópica, Chip-Cell imagina que a la Naturaleza le gusta jugar a la pelota.

Nota: agradecimientos especiales a Dra. Mariella Superina por las esclarecedoras discusiones acerca del tatú bolita.